基因组所程时锋团队揭示植物祖先成功登陆的分子机制！
2019年11月14日，Cell杂志在线发表了来自中国农业科学院基因组所合成生物学中心程时锋团队联合德国、加拿大、俄罗斯与深圳华大基因等团队题为“Genomes of subaerial zygnematophyceae provide insights into land plant evolution”的研究论文，该研究报道了两个最新单细胞绿藻基因组，及其与陆地植物共同祖先在5亿年前突破干旱适应成功登陆的分子机制。
光合真核生命起源于大约15亿年前的海洋，繁盛于有光和水的地方；大约5亿年前，发生了绿藻陆地化事件，祖先绿色植物开始了从简单到复杂、从水生向陆地的迈进。植物陆地化是一个漫长而复杂的演化过程，在潮起潮落、沧海桑田的跌宕变迁中，一些地理生境出现周期性干涸的现象，如形成小水坑、河床、近海泥沼等，开始了与土壤细菌混合互作和发展出新的营养获取方式，逐渐赋予第一个陆地植物和它们的后代适应恶劣环境的能力，最终形成我们今天看到的丰富多样的陆生植物群落。植物陆地化事件深刻地改变了整个生态系统，是地球表面“变绿”和多样性爆发的起点，为高等生命，包括我们人类自己，提供了包括氧气在内的、食品、营养和天然药物等必需的生存和发展的基础。
图1. 绿藻及陆地植物祖先演化树
陆地植物共同祖先起源之谜
值得一提的是，在过去几十亿年的生命演化过程中，有多个类群的光合真核生物均曾突破干旱适应，成功地登陆过。但几乎所有的化石与分子证据均表明，现存陆地植物的起源来源于一次单一登陆事件（singularity），其共同的祖先属于一种叫做链型藻（Streptophyta）类的某一个支系。植物分类学家和进化学家们都做过不同的研究，分析过最简单原始的基部陆地植物，如藓，或苔/角苔类植物（moss, liverwort, hornworts）；大部分的研究焦点是在淡水或部分陆地生活的Streptophyta绿藻上，如与陆地植物更接近的结构复杂的轮藻目(Charophyceae)或鞘毛藻目(Coleochaetophyceae)，以及形态简单得多的双星藻纲(Zygnematophyceae)分支。然而，现存陆地植物的共同祖先究竟起源于哪个类群？第一个真正的绿色植物是如何从水生到陆生一步步演化且成功适应的？对这个争议了很久的问题，科学家们一直没有停止过追问。
图2. A为Charophyceae, B为Coleochaetophyceae，C为Zygnematophyceae，D为Liverworts
陆地植物共同祖先：一个“未上岸先适应”的单细胞
研究团队获取了来自德国科隆大学藻种中心双星藻纲（Zygnematophyceae）中的两个物种(Spirogloeamuscicola和Mesotaeniumendlicherianum)，分别在华大基因完成全基因组测序工作。通过系统分类与比较进化基因组学研究，证实了其中之一的绿藻：Spirogloeamuscicola，为首次报道的且来源于一个新鉴定分类属（Spirogloeophycidae）的新物种；并且进一步证明Spirogloeamuscicola是Zygnematophyceae最早分化出来的最接近陆地植物共同祖先的基部物种。更为意外的是，Zygnematophyceae的大多数物种是以单细胞或简单的丝状形式存在，这也是为什么之前的研究，总倾向于把更像高等陆地植物的复杂苔藓或轮藻或鞘毛藻误当成其陆地植物可能祖先的原因了。
图3. Zygnematophyceae电镜图及系统发育树
而事实上，与其他分支的绿藻相比，Zygnematophyceae基因组有更多的与抗逆、抗干旱、抗强紫外线等相关的转录因子，与陆地植物共享着大量之前被认为是陆地植物才特有的核心基因家族，如植物激素、与细菌/真菌共生等；其细胞壁的结构也更接近于陆地植物。在登陆之前，Zygnematophyceae的基因组和遗传代谢已经有了相当的基因组创新，获得了大量的新基因或家族扩增，为适应陆生生活早已做好了遗传物质准备（pre-adaptation）。
图4. 绿藻与陆地植物共同祖先的基因与家族创新
从土壤细菌中“借来”关键基因驱动植物祖先陆地化
更为重要的是，研究团队发现绿色植物共同祖先基因组从土壤细菌中“偷”或曰“借”来了两个关键基因：GRAS和PYL，这是陆地植物祖先适应陆地生境的关键分子信号。GRAS与植物生长、发育和抗逆等很多重要代谢途径相关。GRAS家族里面NSP1，NSP2，RAM1等亚家族是调控菌枝丛根、结瘤共生固氮等植物生理生态过程非常重要的转录因子。而PYL基因则是脱落酸ABA遗传通路中重要的受体因子(receptor)。这些基因和功能之前一直认为只有陆地植物才特有。团队第一次在该研究中将其“祖先的根”追溯到了Zygnematophyceae的两个基因组上，并证明其起源于一次从土壤细菌中来的水平基因转移事件（Horizontal Gene Transfer, HGTs）；而且，通过分子系统进化分析，发现该HGT事件发生的时间约为5.8亿年前，正好与植物陆地化的化石时间吻合。
图5. 祖先陆地植物从土壤细菌中“偷来”关键基因：GRAS和PYL
因此，该研究证实了GRAS/PYL从细菌转移至绿藻Zygnematophyceae与陆地植物共同祖先的HGT事件。而该HGT事件是陆地植物祖先获得功能与适应性上“历史性飞跃”的关键一步，为后来的5亿年中，绿色植物逐渐占领地球扮演了极其重要的角色。
该论文的共同第一作者为程时锋团队实习研究员冼文飞，通讯作者为德国科隆大学Michael Melkonian教授以及加拿大阿尔伯塔大学Gane Ka-Shu Wong教授。该项目得到了深圳市科创委，中国农业科学院创新工程，广东省岭南实验室和深圳市农业基因组研究所和华大基因的支持。
论文链接：https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(19)31169-9
